1986년 10월, 대부호 우시로미야 가문이 소유한 고도 '롯켄섬'에서 친족 회의가 개최된다. 당주의 재산 분할을 둘러싸고 대립하는 가운데, 태풍으로 인해 섬은 외부 세계와 차단된다. 이윽고 저택에 남겨진 수수께끼의 비문을 본뜬 엽기적인 연쇄 살인 사건이 발생한다. '괭이갈매기 울 적에'의 이야기는 크게 나누어 '1986년 롯켄섬에서 무슨 일이 일어났는가'를 밝혀내는 문제편과, 1998년을 무대로 진상을 쫓는 전개편으로 나뉜다. 이야기의 기본 구조 무대와 상황: 이즈 제도의 고도 롯켄섬. 1년에 한 번 열리는 친족 회의를 위해 18명이 모이지만, 태풍으로 전화와 무선이 모두 불통이 되어 섬에 갇히고 만다. 마녀의 존재: 현장에는 인간의 소행이라고는 믿기지 않는 상황이나, 마녀 '베아트리체'의 범행을 암시하는 편지가 남겨진다. 주인공 우시로미야 배틀러는 '인간에 의한 범행(트릭)'을 주장하며, 마녀의 존재를 믿는 자들 사이에서 '이것은 마녀의 짓인가, 인간의 짓인가'를 둘러싼 처절한 추리 배틀을 펼친다. 시리즈의 흐름 이야기는 서로 다른 해석(게임판)으로 몇 번이고 루프하며 전개된다. 문제편: 고도에서의 처참한 연쇄 살인 사건이 마녀들의 게임으로 묘사된다(Episode 14). 전개편: 살인 사건으로부터 12년 후인 1998년. 유일한 생존자인 우시로미야 에바가 사건의 진상을 말하지 않은 채 사망했기에, 유일하게 살아남은 유족인 소녀 엔제가 진실을 찾는 여행을 떠난다(Episode 58). '범인은 18명 중에 있는가, 없는가' 그리고 '범인은 인간인가, 마녀인가'라는 수수께끼를 플레이어 스스로가 추리하는 구조로 되어 있다. 이 사건의 전모는 작중에서 '고양이 상자(슈뢰딩거의 고양이에서 유래)'라 칭해지며, 여러 가지 해석이 존재하는 수수께끼로 그려진다.